Теру переехал в Нью-Йорк, где со временем вошел в состав нескольких известных актерских театральных коллективов и выступал в многочисленных бродвейских постановках. В это время Джастин подружился с бывшим женихом Джинн Трипплхорн – американским комиком Беном Стиллером, который оказал сильное влияние на творчество Теру в будущем. Джастин дебютировал в художественном фильме «Я стреляла в Энди Уорхола» в 1996 году, в следующем – появился в комедии «Роми и Мишель на встрече выпускников». С 1998 по 1999 гг. он был задействован в двух сериях известного телесериала «Секс в большом городе» и в это же время исполнял роль гангстера в телепроекте «Полицейские под прикрытием». В телевизионном фильме 1999 года «Малхолланд Драйв» сыграл напыщенного кинорежиссера Адама Кешера. В 2000 году актер снова сотрудничает с режиссером Мэрри Херрон и предстает перед зрителями в образе Тимоти Брайса в напряженной картине о маньяке-убийце «Американский психопат». Однако эта роль не принесла актеру оглушительного успеха. И только в 2001 году, после выхода продолжения «Малхолланд Драйв» (фильм номинирован на «Оскар» за лучшую режиссуру, получил четыре номинации на «Золотой глобус», Золотую пальмовую ветвь и множество других номинаций и наград) в карьере актера наметился взлет.
В 2001-м актер появился в культовой сатирической ленте «Образцовый самец» и в криминальном TV сериале «Восточный парк». Вскоре он с легкостью перевоплотился в Симуса О`Грейди в «Ангелы Чарли: Только вперед» и присоединился к актерскому ансамблю сериала «Клиент всегда мертв». В 2005 году актер сыграл несколько ролей, но без особого успеха. Он появился в «Бакстере», неудачной комедии «Freeвольная жизнь», исполнил главную роль в «Легенде о Люси Кис» и на телевидении в комедии «Confessions of a Dog». В 2006-м Теру предстал в необычном фильме Дэвида Линча «Внутренняя империя», который стал обладателем Золотого льва на Венецианском фестивале, и в этом же году дебютировал как режиссер. Его первый фильм «Посвящение» рассказывает о детском писателе, который очень далек от любви к детям и вообще к кому бы то ни было. Эта картина была представлена в 2007 году на кинофестивале в Санденсе и получила одобрительные отзывы критиков. В следующем году Теру совершил настоящий прорыв, выпустив фильм «Солдаты неудачи», к которому он написал сценарий и выступил как исполнительный продюсер. Эта комедия с Беном Стиллером и Робертом Дауни младшим получила несколько номинаций на престижные награды – «Оскар» за лучшую второстепенную роль (Дауни младший), две номинации в этой же категории на «Золотой глобус» (Том Круз и Робер Дауни младший).
Природный писательский талант позволил Теру заявить о себе, как об авторе с незаурядными способностями. Следующим успешным проектом, сценарий к которому он написал, стала картина «Железный человек – 2». Фильм занял третье место среди самых кассовых проектов 2010 года. Несмотря на то что Джастин добился впечатляющих успехов как сценарист, он не собирается оставлять актерскую профессию. В 2010 году он появился в нескольких телевизионных шоу и начал сниматься в приключенческой комедии «Храбрые перцем» с Натали Портман, Джеймсом Франко в главных ролях.
Фильм стартовал в апреле 2011 года и получил противоречивые отзывы критиков и прессы. В этом же году стало известно о том, что Теру является одним из авторов популярного мюзикла «Рок на века» (выход запланирован на 2012 год).
