В школьные годы Дакота посещала театральную студию, уже тогда преподаватели заметили в ней многообещающую актрису и рекомендовали родителям подыскать девочке толкового агента. В 1999 году семья переехала в Лос-Анджелес, где и осталась. Самой первой работой начинающей актрисы стали съемки в рекламном ролике «Tide», а первой ролью в кино – образ больной лейкемией девочки, попавшей в автомобильную аварию в сериале «Скорая помощь» (2000 год). В начале карьеры Дакота сыграла в нескольких сериалах – в криминальном «C. S.I.: Место преступления», детективе «Практика», комедии «Город поворотов», исполнила роли главных героев в детстве в «Шоу Эллен», сериале «Элли МакБил». В 2001 году Дакота стала «Лучшей молодой актрисой» (премия Broadcast Film Critics Association Award) за роль в картине «Я – Сэм» с Шоном Пенном в главной роли. Фэннинг было всего 7 лет, когда она стала номинанткой на Премию Гильдии киноактеров и вошла в историю, как самая юная актриса, претендующая на эту престижную награду.
В 2002 году Дакота получила главную роль в сериале «Похищенный», которую можно считать настоящим прорывом в карьере, несмотря на то, что она никогда не сидела без работы и получала положительные отзывы критиков. В 2003 году Фэннинг появилась в трех проектах – телевизионном «Ким Всемогущая: Борьба во времени», фантазийном фильме «Кот» и картине «Городские девчонки». В это же время она принимала участие в озвучивании японского анимационного фильма «Мой сосед Тоторо». В следующем году юная актриса исполнила главную роль в картине «Игра в прятки», где работала с Робертом Де Ниро. Образ 9-летней девочки, которая пытается мстить собственному отцу, принес актрисе премию MTV Movie Award за лучшую роль. В этом же 2004-м Дакота появилась в ленте «Гнев» и документальном фильме «На границах нереального». Следующими заметными работами актрисы стала роль Марии в драме Родриго Гарсия «Девять жизней» и Рэйчел в зрелищной картине «Война миров» Стивена Спилберга. Режиссер восторженно отозвался об игре Фэннинг, он был совершенно поражен тому, как быстро юная актриса вникает в любую ситуацию и той легкости, с которой она выполняет все его требования. Едва закончились съемки «Войны миров» как Дакота отправилась на съемочную площадку другой картины – «Паутина Шарлотты» с Джулией Робертс и Стивом Бушеми.
В 2007 году вышел фильм «Затравленная», в котором Дакота исполнила роль брошенной матерью девочки-подростка Льюэлен, буквально помешанной на творчестве Элвиса Пресли. Только эта музыка способна как-то оживить безрадостную жизнь героини картины. По сценарию ради билета на концерт своего кумира Льюэлен соглашается танцевать обнаженной и оказывается изнасилованной своим другом Бадди. Эта сцена была сыграна настолько реалистично, что в адрес актрисы посыпались гневные отзывы. Дакота исчерпывающе: «Этого не было на самом деле. Это кино.
Это и есть настоящее актерское мастерство». 12-летняя актриса была приглашена в Академию кинематографических искусств, став самым молодым ее членом за всю историю существования. В 2006 году Фэннинг стала среди знаменитостей, которым не исполнилось 21 года. В 2008 году актриса появилась в четырех проектах – фильме «Полет длиною в жизнь», драме «Тайная жизнь пчел», озвучила персонажа «Коралина в Стране кошмаров» и сыграла девочку, предсказывающую будущее в «Пятом измерении». В 2009 году Дакота появилась в нашумевшем мистическом фильме «Сумерки. Новолуние», она исполнила роль вампира Джейн. Эту же роль актриса сыграла в последующих частях знаменитой саги. Чтобы воплотить в жизнь героиню «Сумерки.
Рассвет» актрисе пришлось почти до неузнаваемости изменить внешность. В 2011 году стало известно, что в будущем выйдет несколько новых картин с участием талантливой актрисы – «Дикая Миссиссиппи», «Пока я жива», « и «Эффи». Все фильмы запланированы на 2012 год. Актриса известна не только успешными ролями, она весьма преуспела и как модель. В 2007 году она представляла коллекцию одежды Marc Jacobs, а в 2011 году – новый аромат этого бренда. С 2010 года Фэннинг сотрудничает с модельным агентством IMG Models. В 2011 году Дакота со своей младшей сестрой актрисой Эль Фэннинг приняла участие в фотосессии для декабрьского номера Vogue, который назвал девушек «самыми стильными сестрами».